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Unsere Forschung


Überblick

Die Hauptthemen, die derzeit in unserem Labor untersucht werden, sind:

Plastiden und Mitochondrien waren einst frei lebende Prokaryoten – zum Zeitpunkt der Endosymbiose besaßen sie alle Gene, die für diesen frei lebenden Lebensstil notwendig waren. Aber heute sind Organellengenome im Vergleich zu den Genomen ihrer frei lebenden Verwandten ​​sehr stark reduziert. Chloroplastengenome kodieren etwa 5–10% so viele Proteine ​​wie frei lebende Cyanobakterien, mitochondriale Genome kodieren etwa 1–3% so viele Proteine ​​wie frei lebende Alpha-Proteobakterien. Beide Organellen enthalten jedoch ungefähr so ​​viele Proteine ​​wie ihre frei lebenden prokaryotischen Verwandten. Um dies zu erklären, gibt es einen sogenannten endosymbiotischen Gentransfer: Während der Evolution gaben Organellen viele Gene an die Chromosomen ihres Wirts ab, lernten aber auch, die kernkodierten Produkte übertragener Gene wieder zu importieren. Der endosymbiotische Gentransfer ist viel, viel weiter verbreitet als allgemein angenommen. Der Schwerpunkt unserer früheren Arbeiten zu diesem Thema lag auf dem Vergleich ausgewählter Gene aus bestimmten biochemischen Stoffwechselwegen. Derzeit verwenden wir genomweite Phylogenien von Genen in sequenzierten Genomen, um einige quantitative Schätzungen für den Anteil der Gene zu erhalten, die Eukaryoten aus Organellen erworben haben – sowohl während primärer als auch sekundärer Endosymbiosen. Natürlich interessiert uns nicht nur das "Wie viel", sondern auch das "Wie" und "Warum" des endosymbiotischen Gentransfers, ganz zu schweigen von der dringlicheren Frage, warum Organellen überhaupt Genome behalten haben.

Einige Arbeiten zu diesem Thema:

  • Martin W, Stoebe B, Goremykin V, Hansmann S, Hasegawa M, Kowallik KV (1998) Gene transfer to the nucleus and the evolution of chloroplasts. Nature 393:162–165.
  • Rujan T, Martin W (2001) How many genes in Arabidopsis come from cyanobacteria? An estimate from 386 protein phylogenies. Trends in Genetics 17:113–120. 
  • Race HL, Herrmann RG, Martin W (1999) Why have organelles retained genomes? Trends in Genetics 15:364–370. 
  • Henze K, Martin W (2001) How are mitochondrial genes transferred to the nucleus? Trends in Genetics 17:383–387. 
  • Martin W (1999) Mosaic bacterial chromosomes – A challenge en route to a tree of genomes. BioEssays 21:99–104. 
  • Martin W, Herrmann RG (1998) Gene transfer from organelles to the nucleus: How much, what happens and why? Plant Physiol. 118:9–17 
  • Deane JA, Fraunholz M, SuV, Maier U-G, Martin W, Durnford DG, McFadden GI (2000): Evidence for nucleomorph to host nucleus gene transfer: light-harvesting complex proteins from cryptomonads and chlorarachniophytes. Protist 151:239–252. 
  • Henze K, Schnarrenberger C, Martin W (2001) Endosymbiotic gene transfer: A special case of horizontal gene transfer germane to endosymbiosis, the origins of organelles and the origins of eukaryotes. In Horizontal Gene Transfer. Syvanen M, Kado C (eds). Academic Press, London. pp. 343–352. 
  • Martin W (1996) Is something wrong with the tree of life? BioEssays 18:523–527. 
  • Henze K, Badr A, Wettern M, Cerff R and Martin W (1995) A nuclear gene of eubacterial origin in Euglena gracilis reflects cryptic endosymbioses during protist evolution. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 92:9122–9126. 
  • Martin W, Brinkmann H, Savona C, Cerff R (1993) Evidence for a chimaeric nature of nuclear genomes: Eubacterial origin of eukaryotic glyceraldehyde-3-phosphate dehydrogenase genes. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 90:8692–8696.

Es sind viele Gruppen von Eukaryoten bekannt, die in anaeroben Umgebungen leben. Sie besitzen keine lehrbuchartigen Mitochondrien: Einige besitzen anaerobe Mitochondrien, einige besitzen Wasserstoff-produzierende Mitochondrien mit Genom, einige besitzen Hydrogenosomen (wasserstoffproduzierende Mitochondrien, denen ein Genom fehlt) und einige besitzen überhaupt keine Organellen der ATP-Synthese. Die klassische "Endosymbionten-Hypothese" berücksichtigt nicht den Ursprung dieser anaeroben Organellen und ihre anaerobe Biochemie. Wir haben ein alternatives Modell für die Entstehung von Organellen vorgeschlagen, das sowohl die sauerstoffabhängige als auch die anaerobe ATP-Synthese in Eukaryoten berücksichtigt (die „Wasserstoffhypothese“). Wir testen derzeit die Vorhersagen dieses Modells, indem wir die Enzyme des Energiestoffwechsels in zwei Gruppen von Eukaryoten untersuchen, die Hydrogenosomen besitzen, und in dem photosynthetischen Protisten Euglena gracilis, die in ihren fakultativ anaeroben Mitochondrien eine ungewöhnliche Wachsesterfermentation aufweisen. Diese Arbeit wird derzeit von Proteomarbeiten (Massenspektrometrie-Mikrosequenzierung von Proteinen aus isolierten Organellen), von EST-Projekten und von DNA-Microarray-Studien zur Untersuchung von Genexpressionsprofilen flankiert.

Einige Arbeiten zu diesem Thema:

  • Martin W, Müller M (1998) The hydrogen hypothesis for the first eukaryote. Nature 392:37–41. 
  • Embley TM, Martin W (1998) A hydrogen-producing mitochondrion. Nature 396:517–519. 
  • Martin W (2000) A powerhouse divided. Science 287:1219. 
  • Rotte C, Martin W (2001) Endosymbiosis does not explain the origin of the nucleus. Nature Cell Biol. 8:E173–174. 
  • Rotte C, Stejskal F, Zhu G, Keithly JS, Martin W (2001) Pyruvate:NADP+ oxidoreductase from the mitochondrion of Euglena gracilis and from the apicomplexan Cryptosporidium parvum: A fusion of pyruvate:ferredoxin oxidoreductase and NADPH-cytochrome P450 reductase. Mol. Biol. Evol. 18:710–720. 
  • Rotte C, Henze K, Müller M, Martin W (2000) Origins of hydrogenosomes and mitochondria. Curr. Opin. Microbiol. 3:481–486. 
  • Martin W (2000) Primitive anaerobic protozoa: The wrong host for mitochondria and hydrogenosomes? Microbiology 146:1021–1022. 
  • Martin W (1999) A briefly argued case that mitochondria and plastids are descendants of endosymbionts, but that the nuclear compartment is not. Proc. Roy. Soc. Lond. B. 266:1387–1395. 
  • Müller M, Martin W (1999) The genome of Rickettsia prowazekii and some thoughts on the origins of mitochondria and hydrogenosomes. BioEssays 21:377–381. 
  • Dooijes D, Chaves I, Kieft R, Martin W, Borst P (2000) Conservation outside the order Kinetoplastida of base J as a constituent of nuclear but not nucleolar DNA in Euglena gracilis. Nucl. Acids Res. 28:3017–3021. 
  • Martin W, Hoffmeister M, Rotte C, Henze K (2001) An overview of endosymbiotic models for the origins of eukaryotes, their ATP-producing organelles (mitochondria and hydrogenosomes), and their heterotrophic lifestyle. Biol. Chem. 382:1521–1539.

Mit einem einfachen Gen-für-Gen-Ansatz haben wir die Evolutionsgeschichte (aller) Enzyme des Calvin-Zyklus, der Glykolyse, der Glukoneogenese und des Zitronensäurezyklus in höheren Pflanzen untersucht. Wir haben auch die Entwicklung einiger anderer Wege untersucht, einschließlich der Mevanolat- und Desoxyxylulose-5-phosphat-Wege der Isopren-Biosynthese. Wir haben festgestellt, dass alle kernkodierten Enzyme, die am zentralen Kohlenstoffmetabolismus in höheren Pflanzen beteiligt sind, ihren eubakteriellen Homologen ähnlicher sind als ihren archaealen Homologen, mit Ausnahme der Enolase. Überraschenderweise gilt dies nicht nur für die in Organellen lokalisierten Enzyme, sondern auch für die im eukaryotischen Cytosol lokalisierten Enzyme. Viel überraschender ist, dass auch bei Eukaryoten, die keine ATP-bildenden Organellen haben, die Enzyme des primären Kohlenhydratstoffwechsels eher ihren eubakteriellen als ihren archaealen Homologen ähneln. Insgesamt sieht es für uns so aus, als hätten Eukaryoten nicht nur ihre Organellen durch Endosymbiose erworben, sondern auch das enzymatische Rückgrat ihres heterotrophen Lebenstils.

Einige Arbeiten zu diesem Thema:

  • Lange BM, Rujan T, Martin W, Croteau R (2000) Isoprenoid biosynthesis: The evolution of two ancient and distinct pathways across genomes. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 97:13172–13177. 
  • Schnarrenberger C, Martin W (2002) Evolution of the enzymes of the citric acid cycle and the glyoxylate cycle of higher plants: A case study of endosymbiotic gene transfer. Eur. J. Biochem. 269:868–883. 
  • Krepinsky K, Plaumann M, Martin W, Schnarrenberger C (2001) Purification and cloning of chloroplast 6-phosphogluconate dehydrogenase from spinach: Cyanobacterial genes for chloroplast and cytosolic isoenzymes encoded in eukaryotic chromosomes. Eur. J. Biochem. 268: 2678–2686. 
  • Hannaert V, Brinkmann H, Nowitzki U, Lee JA, Albert M-A, Sensen C, Gaasterland T, Müller M, Michels P, Martin W (2000) Enolase from Trypanosoma brucei, from the amitochondriate protist Mastigamoeba balamuthi, and from the chloroplast and cytosol of Euglena gracilis: Pieces in the evolutionary puzzle of the eukaryotic glycolytic pathway. Mol. Biol. Evol. 17:989–1000. 
  • Liaud M-F, Lichtlé C, Apt K, Martin W, Cerff R (2000) Compartment-specific isoforms of TPI and GAPDH are imported into diatom mitochondria as a fusion protein: Evidence in favor of a mitochondrial origin of the eukaryotic glycolytic pathway. Mol. Biol. Evol. 17: 213–223. 
  • Martin W, Scheibe R, Schnarrenberger C (2000) The Calvin cycle and its regulation. In Advances in Photosynthesis Vol. 9. R.C. Leegood, T.D. Sharkey, S. von Caemmerer (eds). Kluwer Academic Publishers. pp. 9–51. 
  • Flechner A, Gross W, Martin W, Schnarrenberger C (1999) Chloroplast class I and class II aldolases are bifunctional for fructose-1,6-bisphosphate and sedoheptulose-1,7-bisphosphate cleavage in the Calvin cycle. FEBS Lett. 447:200–202. 
  • Nowitzki U, Flechner A, Kellermann J, Hasegawa M, Schnarrenberger C, Martin W (1998) Eubacterial origin of eukaryotic nuclear genes for chloroplast and cytosolic glucose-6-phosphate isomerase: Sampling eubacterial gene diversity in eukaryotic chromosomes through symbiosis. Gene 214:205–213. 
  • Meyer-Gauen G, Herbrand H, Pahnke J, Cerff R, Martin W (1998) Gene structure, expression in Escherichia coli and biochemical properties of the NAD+-dependent glyceraldehyde-3-phosphate dehydrogenase from Pinus sylvestris chloroplasts. Gene 209:167–174. 
  • Martin W, Schnarrenberger C (1997) The evolution of the Calvin cycle from prokaryotic to eukaryotic chromosomes: A case study of functional redundancy in ancient pathways through endosymbiosis. Curr. Genet. 32:1–18.

In den letzten Jahren haben wir uns ein wenig auf die Evolution und Biologie von Organellen konzentriert, aber wir haben immer noch ein aktives Interesse an der Phylogenie. Neben der Verfolgung des Gengehalts und der Phylogenie von Chloroplastengenomen hatten wir ein Interesse an der Frage, ob die Gnetales – eine ungewöhnliche Gruppe von Gymnospermen mit sehr angiospermenähnlichen Charakteren – die Schwestern von Angiospermen sind oder nicht (sie sind es nicht!). In der jüngsten Zusammenarbeit mit Freunden in Köln untersuchen wir auch einige Aspekte der Domestizierung von Getreide.

Einige Arbeiten zu diesem Thema:

  • Hansen A, Hansmann S, Samigullin T, Antonov A, Martin W (1999) Gnetum and the angiosperms: Molecular evidence that their shared morphological characters are convergent, rather than homologous. Mol. Biol. Evol. 16:1006–1009. 
  • Goremykin VV, Bobrova VK, Pahnke J, Troitsky AV, Antonov AS, Martin W (1996) Noncoding sequences from the slowly evolving chloroplast inverted repeat in addition to rbcL data do not support gnetalean affinities of angiosperms. Mol. Biol. Evol. 13:383–396. 
  • Samigullin TH, Martin W, Troitsky AV, Antonov AS (1999) Molecular data from the chloroplast rpoC1 gene suggest a deep and distinct dichotomy of contemporary spermatophytes into two monophylums: gymnosperms (including Gnetales) and angiosperms. J. Mol. Evol. 49:310–315. 
  • Adachi J, Waddell P, Martin W, Hasegawa M (2000) Plastid phylogeny and a model of amino acid substitutions of proteins encoded in chloroplast DNA. J. Mol. Evol. 50:348–358. 
  • Goremykin V, Hansmann S, Martin W (1997) Evolutionary analysis of 58 proteins encoded in six completely sequenced chloroplast genomes: Revised molecular estimates of two seed plant divergence times. Pl. Syst. Evol. 206:337–351. 
  • Martin W, Stoebe B, Goremykin V, Hansmann S, Hasegawa M, Kowallik KV (1998) Gene transfer to the nucleus and the evolution of chloroplasts. Nature 393:162–165. 
  • Stoebe B, Hansmann S, Goremykin V, Kowallik KV, Martin W (1999) Proteins encoded in sequenced chloroplast genomes. In: Advances in Plant Molecular Systematics. Eds. Hollingsworth C, et al. Francis and Taylor, Andover. pp. 327–352. 
  • Stoebe B, Martin W, Kowallik KV (1998) Distribution and nomenclature of protein-coding genes in 12 sequenced chloroplast genomes. Plant Mol. Biol. Reptr. 16:243–255. 
  • Samigullin TH, Valiejo-Roman KM, Troitsky AV, Bobrova VK, Filin VR, Martin W, Antonov AS (1998) Sequence of rDNA internal spacers from the chloroplast DNA of 26 bryophytes: Properties and phylogenetic utility. FEBS Lett. 422:47–51. 
  • Martin W, Gierl A, Saedler H (1989) Angiosperm origins. Nature 342:132. 
  • Martin W, Gierl A, Saedler H (1989) Molecular evidence for pre-Cretaceous angiosperm origins. Nature 339:46–48. 
  • Martin W, Salamini F (2000) Biodiversity and natural history: A meeting at the gene. EMBO Reports 1:208–210.

Der endosymbiotische Ursprung der Plastiden führte zur Vererbarkeit der Photosynthese in Eukaryoten. Es gibt allerdings auch Fälle, in denen eukaryotische Photosynthese über nicht erbliche, symbiotische Assoziationen stattfindet, wie im Falle der küstenbewohnenden Nacktschnecken aus der Gruppe der Sacoglossa. Während einige Schneckenarten wahllos unterschiedliche Algen fressen und verdauen, wählen manche selektiv ihre Nahrungsquelle (bestimmte siphonale Algenarten, wie Acetabularia oder Vaucheria) und lagern selektiv nur die Plastiden ein. Bemerkenswert an diesem System ist, dass die Kleptoplasten (gestohlene Plastiden) im Zytosol von Epithelzellen eingelagert werden, welche den Verdauungstrakt aufbauen. Kleptoplasten können von manchen Schnecken Wochen bis Monate funktionell eingelagert werden und in den Schneckenzellen Sonnenenergie ernten und für biologische Zwecke einsetzen. Bis heute bleiben die spannendsten Fragen bei diesen Nacktschnecken: a) Wie können ihre Plastiden so lange aktiv bleiben? b) Warum können nur wenige der mehr als 300 bekannten Sacoglossenarten Kleptoplastiden für mehrere Wochen funktionell einlagern? und c) Wie überhaupt funktioniert die Selektion und Aufnahme der Kleptoplastiden in den Epithelzellen des Schneckendarms? Die Zusammenarbeit mit den Arbeitsgruppen Wägele (Bonn), Jahns (Düsseldorf) und Nickelsen (München) erlaubt einen multidisziplinären Ansatz zur Klärung dieser Fragen.

Weiterführende Literatur

de Vries J, Christa G, Gould SB: Plastid survival in the cytosol of animal cells. Trends Plant Sci 19:347–350 (2014). pdf

Christa G, de Vries, Jahns P, Gould SB: Switching off photosynthesis: The dark side of sacoglossan slugs. Commun Integr Biol 7:e28029 (2014). pdf

Schmitt V, Händeler K, Gunkel S, Escande ML, Menzel D, Gould SB, Martin WF, Wägele H: Chloroplast incorporation and long-term photosynthetic performance through the life cycle in laboratory cultures of Elysia timida (Sacoglossa, Heterobranchia). Front Zool 11:5 (2014). pdf

Christa G, Zimorski V, Woehle C, Tielens AGM, Wägele H, Martin WF, Gould SB: Plastid-bearing sea slugs fix CO2 in the light but do not require photosynthesis to survive. Proc R Soc Lond B 281:20132493 (2014). pdf 

de Vries J, Habicht J, Woehle C, Huang C, Christa G, Wägele H, Nickelsen J, Martin WF, Gould SB: Is ftsH the key to plastid longevity in sacoglossan slugs? Genome Biol Evol 5:2540–2548 (2013). pdf

Martin WF, Hazkani-Covo E, Shavit-Grievink L, Schmitt V, Händeler K, Gould SB, Landan G, Graur D, Dagan T: Gene transfers from organelles to the nucleus. How much, what happens, and why none in ElysiaEndocytobiosis Cell Res 23:16–20 (2012). pdf

Wagele H, Deusch O, Handeler K, Martin R, Schmitt V, Christa G, Pinzger B, Gould SB, Dagan T, Klussmann-Kolb A, Martin W: Transcriptomic evidence that longevity of acquired plastids in the photosynthetic slugs Elysia timida and Plakobranchus ocellatus does not entail lateral transfer of algal nuclear genes. Mol Biol Evol 28:699–706 (2011). pdf

Im Moment interessieren wir uns besonders für Endosymbiose und den Ursprung von Eukaryoten. Dies ist ein wichtiges Thema, das 100 Jahre zurückreicht. Ich habe Mereschkowskys wegweisende Veröffentlichung von 1905 zu diesem Thema vom Deutschen ins Englische übersetzt. Es ist eine sehr lohnende Lektüre und sie kann hier heruntergeladen werden. Eine Übersicht über die wichtigsten Themen, die wir derzeit an der Front auf dem Gebiets des Ursprungs der Eukaryoten sehen, finden Sie hier. Aus irgendeinem Grund fragen mich die Leute oft: "Woher kommt der Zellkern?" – Meine Kritik an bestehenden Modellen und mein eigenes alternatives Modell findet sich in einem 2005 veröffentlichten Artikel (PDF).

 

Experimentelle Werkzeuge

Unsere experimentellen Werkzeuge im Labor sind:

  • Standardbiochemie (Enzymreinigung, kinetische Untersuchungen usw.),
  • Standardmolekularbiologie (Klonierung, Sequenzierung, Genexpressionsanalyse, PCR),
  • Analyse von aktiv überexprimierten Enzymen in E. coli oder anderen Systemen,
  • Zellfraktionierung und Organellenisolierung (zur Proteomik und Enzymlokalisierung),
  • Molekulare Evolution am Computer (Phylogenie, Gen- und Genomanalyse, Bioinformatik).

Institutsleitung

Prof. Dr. William F. Martin
Molekulare Evolution
Heinrich-Heine-Universität
Düsseldorf
Universitätsstraße 1 Gebäude: 26.13
Etage/Raum: 01.34
+49 211 81-13011
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